Снимаемый как эпичное завершение долгой истории, фильм фокусируется на трагической судьбе Джин Грей, одной из ключевых героинь вселенной Людей Икс. После того как во время спасательной миссии в космосе она оказывается поражена древней космической сущностью, её психика и мощь выходят из-под контроля, порождая новую, опасную личность — Тёмного Феникса.
Действие разворачивается в мрачном будущем, где мутанты находятся на brink истребления мощными роботами-охотниками, известными как Стражи. Их создание стало логическим итогом цепочки трагических событий, и теперь выживание всего вида зависит от одной рискованной миссии. С помощью своих способностей Китти Прайд отправляет сознание Росомахи в его собственное молодое тело, прямо в 1973 год.
Фильм завершает оригинальную трилогию о людях Икс, разрабатывая центральную тему борьбы за выживание и принятие. События разворачиваются после того, как Джин Грэй, казалось бы, погибла, но возвращается с невероятной, неподконтрольной силой Тёмного Феникса. Эта сущность, рождённая из её подавленных психических травм и космической энергии, представляет собой силу, способную стереть жизнь с планеты.